50年前，打算成为真正怪物的犬夜叉为了获得四魂玉，遇到了强大的精神女巫桔梗。在一起呆了一段时间后，两人发展了关系。犬夜叉因此希望成为人类，桔梗也计划在净化四魂玉后回归普通生活。然而，对桔梗怀有邪恶想法的偷蜘蛛将自己的灵魂和身体交给了怪物，然后转世成为邪恶的半恶魔奈良。在他的唆使下，犬夜叉被桔梗封印在神木上，身受重伤的桔梗也在悲伤和绝望中死去。桔梗转世的卡格救了犬夜叉，但不小心把四魂玉射成了碎片。为了取回碎片，她和她的同伴，包括七宝、弥勒、珊瑚，以及犬夜叉一起踏上了一段充满困难和障碍的旅程
这一天，班上转来了两个学生，一个是跳级生美滨千代（金田朋子 配音），她拥有着和可爱外表完全不匹配的天才级智商，以及同智商完全不匹配的情商。另一个叫春日步（松冈由贵 配音），她倒是表里如一的迟钝和呆萌。很快，她们便和同学们打成了一片。
