面对新的曲折感,场景之间的故事围绕着在“神圣毁灭者”和瓦特拉之间的战斗中获胜的古城和雪菜展开。尽管这座古城已经将女神岛视为自己的“夜帝国”,并成为了一个重要的岛屿统治者,但它的日常生活与以前保持不变。
一日,海人马琳(阿澄佳奈 配音)在海底捡到了一枚戒指,为了将它归还给失主,她和妹妹乌琳(堀江由衣 配音)来到陆地上,开始了一场大冒险。马琳顺利找到了戒指的主人宫守夏音(寿美菜子 配音),可是由于夏音的任性,戒指再度丢失。在寻找戒指的途中,马琳意外的打开了装载着邪恶力量的石棺,世界陷入了危机之中。与此同时,栖息在马琳和夏音体内的巫女力量也开始觉醒,作为“海之巫女”和“空之巫女”,女孩们能够战胜凶恶的幽灵吗?
新宿区东侧……极尽混沌的街区中心,是霓虹闪烁的歌舞伎町。光线愈强则暗影愈浓,在恶人潜伏着的黑暗更深处,侦探长屋的灯光长明。哈德森夫人所经营的这间长屋,聚集着各种古怪之人。