《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。
很久以前四处游荡的羽入一族来到雏见泽定居，虽然他们希望能够和当地居民共存，但是在排外心的作用下遭到了拒绝，并发生了流血事件。这时，羽入以人类的姿态和古手神社的神主进行交涉，而且和神主的后继者有了孩子。
七濑武（宫野真守 配音）是一名看似十分淡漠，内心里也却是冷若冰霜的少年。曾经不堪回首的往事让他选择封闭自己的内心，不透露出丝毫的感情。虽然一直克制着自己的情绪，但七濑武又时时能够感受到内心里还在燃烧的火焰。
