50年前，打算成为真正怪物的犬夜叉为了获得四魂玉，遇到了强大的精神女巫桔梗。在一起呆了一段时间后，两人发展了关系。犬夜叉因此希望成为人类，桔梗也计划在净化四魂玉后回归普通生活。然而，对桔梗怀有邪恶想法的偷蜘蛛将自己的灵魂和身体交给了怪物，然后转世成为邪恶的半恶魔奈良。在他的唆使下，犬夜叉被桔梗封印在神木上，身受重伤的桔梗也在悲伤和绝望中死去。桔梗转世的卡格救了犬夜叉，但不小心把四魂玉射成了碎片。为了取回碎片，她和她的同伴，包括七宝、弥勒、珊瑚，以及犬夜叉一起踏上了一段充满困难和障碍的旅程
E.U.联盟和布里塔利亚帝国的战争仍未迎来终结的时刻，而此时双方内部则悄然发生这足以引起严重连锁反应的巨变。张扬跋扈、不可一世的朱利叶斯•金斯利（福山润 配音）在枢木朱雀（樱井孝宏 配音）的陪同下取得了前线指挥权，凌驾于布列塔尼亚帝国所有权贵重臣之上。在纷纷扰扰的权力斗争中，圣米迦勒骑士团的团长信•修加•夏音度（松风雅也 配音）躲在暗处，相机而动。对手一方，名为“方舟船队”的革命组织扬言发动恐怖袭击，从而在E.U.控制下的巴黎引发暴乱，军方的反对派势力则趁机蠢蠢欲动。此前空降到华沙的阿基德（入野自由 配音）和蕾拉•玛露卡尔（坂本真绫 配音）等人因种种原因流落街头，他们遇到了一群奇怪的老太太，从而过上了几天难得的轻松生活，彼此间似乎也多了些心灵上的交流。 这是风暴前夕最后的平静时刻……
学生会长国齐（鸟海浩辅 配音）外表平凡，神经大条，经常遭色狼骚扰而不自知。被任命为新一任的学生会副会长的知贺（杉田智和 配音）为了保护国齐，便担任起“保镖”一职，护送会长上学放学。
