《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。
有一天，当丽莎在皮卡车上挣扎时，她和一个叫神剑红豆（樱田瞳饰演）的男人出现在了她的面前。他西装革履，成熟稳重，聪明地帮助丽莎解决了问题。为了表达感激之情，丽莎想和神剑共进晚餐
在一个人烟稀少的岛屿上长大的小樱，立刻展现了农村人的特点，并肆无忌惮地讲述了她为家乡的岛屿建造桥梁的梦想。樱花的同时代人原本不想和她在一起，后来逐渐从她身上学到，他们必须始终实现做自己事情的美。当小樱陷入绝望的深渊时，她挺身而出，保护她，保护她。
