《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。
和他在同一列火车上的年轻女孩桂燕叶（冈岛美男配音）让伊藤信（平川大辅配音）久久难忘。两人之间看似遥远的距离，却被日常的电车生活逐渐拉近。青少年中有一个传说，如果他们喜欢的人的照片被设置为手机背景，三周内没有被发现，他们就可以实现成为爱人的愿望。尽管他们不相信，但他们仍然效仿，表达了对延烨的感情。程的同桌西园寺世界（川原木智穗配音）发现了程的秘密，热情的她决定帮助程实现他的愿望。但在这个过程中，西园寺世界发现了它对程的感情发生了微妙的变化。看着只关注颜夜的程，西园寺世界的情绪十分复杂。程最后向严烨坦白了自己的感受，并安排在车站见面。然而，当程满怀喜悦地到达车站时，他发现西园寺的世界正在等着他。天生优柔寡断的程某无法妥善处理这段复杂的三人关系，一系列不负责任的错误选择将程某推向了无法挽回的悲剧。
然而，附近城镇又发生了一起儿童谋杀案。人们说这个案例和17年前非常相似。当时，罪犯还是一个14岁的男孩。他现在已经出狱，没有人知道他在哪里。一天17年前看到了罪犯的照片，开始怀疑铃木是17年前一系列杀害儿童事件的罪魁祸首。
